A Epidemiologia espacial aplicada à identificação de corredores da paisagem e dispersão da febre amarela no estado de Minas Gerais, sudeste do Brasil : Epidemiologia espacial e dispersão da febre amarela no Brasil

Andrea Sobral; André Reynaldo Santos Périssé; Maria Helena Franco Morais; Paulo Chagastelles Sabroza; Ana Paula da Costa Resendes; Luiz Felipe de Almeida Furtado; Waldemir Paixão Vargas; Valdenir Bandeira Soares; Reinaldo Souza-Santos

doi:10.26512/2236-56562024e48606

Autores/as

Andrea Sobral Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0003-0552-771X
André Reynaldo Santos Périssé Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0002-5253-5774
Maria Helena Franco Morais Secretaria Municipal de Saúde, Belo Horizonte, Brasil https://orcid.org/0000-0002-6025-2774
Paulo Chagastelles Sabroza Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0001-8235-0562
Ana Paula da Costa Resendes Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0002-2321-2386
Luiz Felipe de Almeida Furtado Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0003-1433-7707
Waldemir Paixão Vargas Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0003-3692-7185
Valdenir Bandeira Soares Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0002-4800-2940
Reinaldo Souza-Santos Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz https://orcid.org/0000-0003-2387-6999

DOI:

https://doi.org/10.26512/2236-56562024e48606

Palabras clave:

Spatial analysis; Health surveillance; Sylvatic arbovirus

Resumen

Este estudio tiene como objetivo identificar corredores paisajísticos capaces de soportar la propagación del virus de la fiebre amarilla (FA) y áreas de riesgo en función del proceso de transmisión de la enfermedad. Se utilizaron herramientas de enfoques espaciales, tales como uso de suelo y cobertura de suelo para definir zonas de amortiguamiento, estimación kernel para identificar áreas con mayor intensidad de corredores ecológicos y el Índice Local Bivariado de Moran de casos humanos, epizootias de primates no humanos (NHP), y el número de áreas de corredor. Hubo 975 casos humanos de epizootias de YF y 2424 NHP, pero solo se confirmaron 576. El enfoque permitió identificar el principal riesgo en corredores de mayor área, donde los grupos de PNH pueden moverse con mayor frecuencia, lo que lleva al cruce entre diferentes grupos y proporciona poblaciones con mayor diversidad genética. En esta situación, sería menos probable que la propagación del virus causara FA en muchas HPN, actuando como un regulador de la circulación del virus.

Biografía del autor/a

Andrea Sobral, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Licenciado em Ciências Biológicas (1992), Mestre em Saúde Pública (2007) pelo Instituto de Estudos em Saúde Coletiva/UFRJ e Doutorado em Saúde Coletiva pelo Instituto de Medicina Social/UERJ (2011). Realizou estágio de Pós-Doutoramento no Instituto de Medicina Social/UERJ (2011-2013) e no Departamento de Endemias Samuel Pessoa/Escola Nacional de Saúde Pública/FIOCRUZ (2014). È pesquisadora em Saúde Pública do Departamento de Endemias Samuel Pessoa, da Escola Nacional de Saúde Pública, Fiocruz e foi coordenadora de ensino do departamento (12/2015-06/2019). Desde 2016 é professor titular do Programa de Pós-graduação em Saúde Pública e Meio Ambiente. Foi Coordenadora do Programa de Pós-graduação Stricto Sensu em Saúde Pública e Meio Ambiente da ENSP/Fiocruz (2019-2021). Atualmente é Coordenadora Acadêmica dos Programas Educacionais VigiFronteiras-Brasil/Fiocruz e VigiLabSaúde-Fiocruz que reúne por meio de consórcio vários programas de pós-graduação stricto sensu. É líder do grupo de pesquisa de Epidemiologia Espacial certificado pelo CNPq. Bolsa Produtividade CNPq 2 (2019-2022). Tem experiência no campo da Saúde Coletiva, com ênfase em epidemiologia, análise de processos endémico-epidêmicos e em epidemiologia espacial, geoprocessamento, sensoriamento remoto, gestão ambiental e saúde e modelagem em saúde. Suas linhas de pesquisa abordam os seguintes temas: epidemiologia e controle de leishmaniose visceral e de arboviroses (dengue, Zika, chikungunya e febre amarela), epidemiologia de doenças transmissíveis, monitoramento de tendência e controle de doenças endêmicas, emergentes e re-emergentes, determinação e controle de endemias, vigilância em saúde, análise de dados espaciais, bioestatística, sensoriamento remoto, gestão ambiental e saúde, e modelagem estatística, matemática e computacional aplicadas à saúde.
André Reynaldo Santos Périssé, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Possui graduação em Medicina pela Universidade do Estado do Rio de Janeiro (1993), mestrado em Medicina (Doenças Infecciosas e Parasitárias) pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1999), doutorado em Epidemiologia - University of Maryland, Baltimore (2007) e pós-doutorado em "Avaliação de Impacto à Saúde" de grandes empreendimentos pela Universidade de Genebra, Suíça (2014). Atualmente é Pesquisador em Saúde Pública do Departamento de Endemias Samuel Pessoa da Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca, Fundação Oswaldo Cruz. Tem experiência na área de Saúde Coletiva, com ênfase em Epidemiologia, atuando principalmente nos seguintes temas: epidemiologia de doenças infecciosas, vigilância em saúde, pesquisa clínica e IST/AIDS e avaliação de impacto à saúde (AIS/HIA) de grandes empreendimentos.
Maria Helena Franco Morais, Secretaria Municipal de Saúde, Belo Horizonte, Brasil

Graduada em Medicina Veterinária pela Escola de Veterinária da UFMG (1990) e mestre em Epidemiologia pela Escola de Veterinária da UFMG (1994). Doutora em Ciências, com ênfase em Epidemiologia pelo Instituto de Ciências Biológicas da UFMG (2011). Principal atividade profissional em Vigilância em Saúde, na vigilância epidemiológica das Secretarias Municipais de Saúde de Belo Horizonte e Contagem. Tem experiência em docência e extensão, principalmente na área de Epidemiologia e Saúde Pública. Presidente da Comissão de Saúde Única e de Medicina Veterinária do Coletivo do Conselho Regional de Medicina Veterinária de Minas Gerais, gestão 2021-2022.
Paulo Chagastelles Sabroza, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Possui graduação em Medicina pela Universidade Federal do Rio de Janeiro(1970), especialização em Curso Avançado de Epidemiologia pelo Fundação Oswaldo Cruz(1976), especialização em Curso de Especialização Em Saúde Pública pelo Fundação Oswaldo Cruz(1971) e mestrado em Saúde Pública pelo Fundação Oswaldo Cruz(1983). Atualmente é PESQUISADOR TITULAR do Fundação Oswaldo Cruz. Tem experiência na área de Saúde Coletiva, com ênfase em Epidemiologia. Atuando principalmente nos seguintes temas:SAÚDE PÚBLICA, LEISHMANIOSE, EPIDEMIOLOGIA, VETORES, ANÁLISE ESPACIAL.
Ana Paula da Costa Resendes, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Graduação em Biologia pela Universidade do Estado do Rio de Janeiro e mestrado e doutorado em Saúde Pública pela Escola Nacional de Saúde Pública Sérgio Arouca. Experiência na área de Saúde Coletiva, com ênfase em Epidemiologia e Geoprocessamento.
Luiz Felipe de Almeida Furtado, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Bacharel em Geografia pela Universidade Federal Fluminense - UFF; Mestre em Sensoriamento Remoto pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais - INPE e Doutor em Geografia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro. A minha pesquisa tem como tema central a modelagem de ambientes florestais através de técnicas de sensoriamento remoto, sejam florestas naturais ou plantadas; as minhas linhas de pesquisa são (1) segmentadores e séries temporais de índices de vegetação para estudos em áreas de florestas plantadas e (2) o estudo de florestas de várzea amazônicos com o uso de radares imageadores. Atuei em projetos de pesquisa e/ou mapeamento em ambientes florestais. Como bolsista PCI-DC vinculado a OBT - INPE, pesquisei a aplicação de sensores radares polarimétricos no mapeamento e na modelagem da estrutura de florestas de várzea amazônica. Junto ao Laboratório Espaço, na UFRJ, trabalhei em dois projetos de mapeamento. No primeiro projeto, Costa Norte, atuei no mapeamento de fisionomias de manguezais no norte do Brasil com dados de sensoriamento remoto óptico de altíssima resolução espacial. Já no projeto Olho Verde, atuei no mapeamento multitemporal de florestas plantadas no Estado do Rio de Janeiro com imagens de altíssima resolução espacial. Na Fiocruz, junto a Escola Nacional de Saúde Pública - ENSP, atuei adaptando e desenvolvendo metodologias para a identificação automática e mapeamento de fragmentos florestais no Estado de Minas Gerais, no contexto de identificação de áreas de risco de ocorrência de febre amarela. Atualmente, como analista de sensoriamento remoto sênior na Santiago e Cintra Consultoria, atuo em dois projetos: 1) no monitoramento de ocorrências de mudanças em ambientes florestais e campestres, em todo o Brasil; e 2) no monitoramento de embarcações através de imagens de sensoriamento remoto.
Waldemir Paixão Vargas, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Mestrado em Saúde Coletiva - Universidade Federal Fluminense - UFF (2012). Especialização em Epidemiologia e Controle de Endemias (2002). Graduação em Ciências Biologicas - Faculdades Reunidas Nuno Lisboa (1995). Servidor da Fundação Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - Escola Nacional de Saúde Pública - ENSP - Departamento endemias Samuel Pessoa - DENSP - Laboratório de Epidemiologia. Tem experiência na área de Zoologia, com ênfase em Mosquitos de Importância Sanitária, atuando principalmente no seguinte tema: Epidemiologia, Vetores, Reservatórios e Vigilância e Monitoramento de Endemias em Geoprocessamento.
Valdenir Bandeira Soares, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Possui graduação em Farmácia pela Universidade Federal Fluminense(1977), especialização em Epidemiologia das Doenças Endêmicas pelo Fundação Oswaldo Cruz(1995), curso-tecnico-profissionalizante em Introdução Ao Spring pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais(2003) e mestrado-profissionalizante em Saúde Pública pelo Fundação Oswaldo Cruz(2006). Atualmente é Farmacêutico do Fundação Oswaldo Cruz. Tem experiência na área de Saúde Coletiva, com ênfase em Epidemiologia. Atuando principalmente nos seguintes temas:Leishmaniose Tegumentar, Vigilância de endemias, Geoprocessamento, Processo endêmico-epidêmico.
Reinaldo Souza-Santos, Escola Nacional de Saúde Pública-Fiocruz

Possui graduação em Ciências Biológicas pela Universidade Iguaçu (1985), especialização em Zoologia pela Universidade Severino Sombra (1991), mestrado em Zoologia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1995) e doutorado em Saúde Pública pela Escola Nacional de Saúde Pública/Fiocruz (2000). É pesquisador titular do Departamento de Endemias Samuel Pessoa, Escola Nacional de Saúde Pública, Fiocruz e Coordenador Geral da Pós-Graduação Stricto Sensu da Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca, Fiocruz. Atuou como chefe desse mesmo departamento entre 2015 e 2019 e como editor associado de Cadernos de Saúde Pública de 2002 a 2016. Foi coordenador do Programa de Pós-Graduação em Epidemiologia em Saúde Pública da ENSP/Fiocruz entre abril de 2010 e fevereiro de 2013. Membro da Comissão de Epidemiologia da ABRASCO entre 2014 e 2017. Participou do comitê científico organizador do X Congresso Brasileiro de Epidemiologia realizado em outubro de 2017. Coordenador Geral dos Programas de Pós-Graduação Stricto Sensu da ENSP entre julho de 2021 e maio de 2022. Tem experiência na área de Saúde Coletiva, desenvolvendo pesquisas principalmente nos seguintes temas: epidemiologia de doenças transmissíveis, geoprocessamento em saúde, ecologia e controle de vetores. Tem publicações sobre análise espacial na área da saúde.

Referencias

ALMEIDA, M.A.B.; CARDOSO, J. DA C.; SANTOS, E.; DOS, FONSECA, D.F. DA; CRUZ, L.L.; FARACO, F.J.C.; et al. Surveillance for Yellow Fever Virus in Non-Human Primates in Southern Brazil, 2001–2011: A Tool for Prioritizing Human Populations for Vaccination. PLOS Neglected Tropical Diseases. v. 8(3): e2741, 2014. DOI:10.1371/journal.pntd.0002741.

MAPBIOMAS. MapBiomas General “Handbook” - Algorithm Theoretical Basis Document (ATBD). Collection 4, versão 1.0. 2019 [cited 11 Jun 2020]. Available: https://storage.googleapis.com/mapbiomas/mapbiomas-br/v4/ATBDs/ATBD%20Collection%204%20v1.pdf.

AUCHINCLOSS, A.H.; GEBREAB, S.Y.; MAIR, C.; DIEZ ROUX, A.V. A review of spatial methods in epidemiology, 2000-2010. Annual Review of Public Health. v. 33, p. 107–122, 2012. DOI: 10.1146/annurev-publhealth-031811-124655.

BARCELLOS, C.; MONTEIRO, A.M.V.; CORVALÁN, C.; GURGEL, H.C.; CARVALHO, M.S.; ARTAXO, P.; et al. Republicação Mudanças climáticas e ambientais e as doenças infecciosas: cenários e incertezas para o Brasil. Epidemiologia e Serviço de Saúde. v. 18, n. 3, p. 285-304, set. 2009 . DOI: 10.5123/S1679-49742009000300011.

FIORAVANTI C. O alarme dos macacos. Bepa [Internet]. 30º de janeiro de 2018 [citado 2º de abril de 2024];15(169):5-12. Disponível em: https://periodicos.saude.sp.gov.br/BEPA182/article/view/37836.

BRASIL. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Departamento de Vigilância das Doenças Transmissíveis. Guia de vigilância de epizootias em primatas não humanos e entomologia aplicada à vigilância da febre amarela / Ministério da Saúde, Secretaria de Vigilância em Saúde, Departamento de Vigilância das Doenças Transmissíveis. – 2. ed. – Brasília : Ministério da Saúde, 2014. 100 p. : il.

BRASIL. Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Reemergência da febre amarela silvestre no Brasil, 2014/2015: situação epidemiológica e a importância da vacinação preventiva e da vigilância intensificada no período sazonal. Boletim Epidemiológico. v46, n. 29, 2015.

BRASIL. Superintendência de Vigilância Epidemiológica, Ambiental e Saúde do Trabalhador. Febre Amarela Silvestre em Minas Gerais. Boletim Epidemiológico. 2018.

https://www.sbp.com.br/fileadmin/user_upload/Boletim_-_Febre_Amarela_27_de_fevereiro_de_2018_3.pdf.

CARVALHO, S.; MAGALHÃES, M. DE A.F.M.; MEDRONHO, R.D.A. Analysis of the spatial distribution of dengue cases in the city of Rio de Janeiro, 2011 and 2012. Revista de Saúde Pública. v. 51, p. 79, 2017. DOI: 10.11606/s1518-8787.2017051006239.

CHILDS, M.L.; NOVA, N.; COLVIN, J.; MORDECAI, E.A. Mosquito and primate ecology predict human risk of yellow fever virus spillover in Brazil. bioRxiv. 2019; p. 523704. DOI:10.1101/523704.

COSTA, G.A.; BENTES, A.A.; TEIXEIRA, D.C. Yellow fever in Minas Gerais (BR) 2017. Revista Médica de Minas Gerais. v. 27, (Supl 3): S59-S622017. DOI: 10.5935/2238-3182.20170031.

COSTA, G. A.; ROMANO, P. M.; ELKHOURY, N. M.; FLANNERY, B. Evolução histórica da vigilância epidemiológica e do controle da febre amarela no Brasil. Revista Pan-Amazônica de Saúde, [S. l.], v. 2, n. 1, p. 16, 2011. DOI: 10.5123/S2176-62232011000100002.

CUNHA, M. D. P.; DUARTE-NETO, A.N.; POUR, S.Z. et al. Origin of the São Paulo Yellow Fever epidemic of 2017–2018 revealed through molecular epidemiological analysis of fatal cases. Scientific Reports 9, 20418 (2019). DOI: 10.1038/s41598-019-56650-1.

DE SOUSA, D.B.; SOUZA-SANTOS, R.; DUARTE DA CUNHA, M.; SOBRAL, A. Hot spots of leprosy in the endemic area of São Luís, Maranhão State, Northeastern Brazil. Journal of Infection and Public Health. v. 13, p. 228–234, 2020. DOI: 10.1016/j.jiph.2019.08.006.

ELLIOTT, P. & WARTENBERG, D. Spatial Epidemiology: Current Approaches and Future Challenges. Environmental Health Perspectives. v. 112, p. 998–1006, 2004. DOI:10.1289/ehp.6735.

FERREIRA, A.C.; CHIARAVALLOTI-NETO, F.; MONDINI, A. Epidemiologia Espacial da Dengue em Araraquara, São Paulo, BRASIL. Investigação. v. 15, n. 6, 2016. DOI: 10.26843/investigacao.v15i6.1616.

HEDRICK, P. W.; KIM, T. J.; PARKER, K. M. Parasite resistance and genetic variation in the endangered Gila topminnow. Scientific Reports. v. 4, n. 2, p. 103–109, maio 2001 DOI: 10.1017/S1367943001001135.

HILL, S.C.; DE SOUZA, R.; THÉZÉ, J.; CLARO, I.; AGUIAR, R.S.; et al. (2020) Genomic Surveillance of Yellow Fever Virus Epizootic in São Paulo, Brazil, 2016 – 2018. PLOS Pathogens 16(8): e1008699. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1008699.

KEESING, F.; BELDEN, L.K.; DASZAK, P.; DOBSON, A.; HARVELL, C.D.; HOLT R.D.; et al. Impacts of biodiversity on the emergence and transmission of infectious diseases. Nature. v. 468, p. 647–652, dec 2010. DOI:10.1038/nature09575.

KELLER L. Inbreeding effects in wild populations. Trends in Ecology & Evolution. v. 17, n. 5, p. 230–241, maio 2002. DOI: 10.1016/S0169-5347(02)02489-8.

LACERDA, A.B.; DEL CASTILLO SAAD, L.; IKEFUTI, P.V.; PINTER, A.; CHIARAVALLOTI-NETO, F. Diffusion of sylvatic yellow fever in the state of São Paulo, Brazil. Sci Rep. 2021 Aug 11;11(1):16277. DOI: 10.1038/s41598-021-95539-w. PMID: 34381111; PMCID: PMC8358007.

MAGALHÃES, M. DE A.F.M.; MATOS, V.P. DE; MEDRONHO R. DE A. Evaluation of data of address in SINAN using locally georeferencing of tuberculosis cases by two methods in Rio de Janeiro. Cadernos de Saúde Coletiva. v. 22, p. 192–199, 2014. DOI: 10.1590/1414-462X201400020013.

MMA. Instituto do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. Corredores Ecológicos: experiências em planejamento e implementação. Programa Piloto para Proteção das Florestas Tropicais. 2007; 57p.

MORENO, E. S.; BARATA, R. DE C. B. Municipalities of higher vulnerability to Sylvatic Yellow Fever occurrence in the São Paulo State, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo. v. 53, n. 6, p. 335–339, dec. 2011. DOI: 10.1590/S0036-46652011000600007.

NORONHA, T.G. DE; CAMACHO, L.A.B. Controvérsias sobre a ampliação das áreas com vacinação de rotina contra a febre amarela no Brasil. Caderno de Saúde Pública. v. 33 (10), 2017. DOI: 10.1590/0102-311x00060917.

OKLANDER, L.I.; KOWALEWSKI, M.M.; CORACH D. Genetic Consequences of Habitat Fragmentation in Black-and-Gold Howler (Alouatta caraya) Populations from Northern Argentina. International Journal of Primatology. v. 31, p. 813–832, appril 2010. DOI: 10.1007/s10764-010-9430-6.

OPS. Control de la fiebre amarilla: guia practica. Estados Unidos: OPS (Organizacion Panamericana de la Salud); 2005.

POSSAS, C.; LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, R.; TAUIL, P. L.; PINHEIRO, F. DE P.; PISSINATTI, A.; CUNHA, R. V. DA.; FREIRE, M.; MARTINS, R. M. & HOMMA, A. (2018). Yellow fever outbreak in Brazil: the puzzle of rapid viral spread and challenges for immunisation. Memórias Do Instituto Oswaldo Cruz, v. 113, n. 10, p. e180278. DOI: 10.1590/0074-02760180278.

RIBEIRO, M.; ANTUNES C.M. DE F. Febre amarela: estudo de um surto. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. v. 42, p. 523–531, 2009. DOI: 10.1590/S0037-86822009000500009.

ROMANO, A.P.M.; RAMOS, D.G.; ARAÚJO, F.A.A.; SIQUEIRA, G.A.M.; RIBEIRO, M.P.D.,; LEAL, S.G.; et al. Febre amarela no Brasil: recomendações para a vigilância, prevenção e controle. Epidemiologia e Serviços Saúde. v. 20, n. 1, p. 101–106. Mar. 2011. DOI: 10.5123/S1679-49742011000100011.

SABROZA, P. C.; TOLEDO, L. M.; OSANAI, C. H., 1992. A organização do espaço e os processos endêmicos epidêmicos. In: Saúde, Ambiente e Desenvolvimento (M. C. LEAL, P. C. SABROZA, R. H. RODRIGUES & P. M. BUSS, ORGS.), VOL 2, PP. 57-77, Rio de Janeiro: Abrasco/São Paulo: Hucitec.

SEOANE, C.E.S.; DIAZ, V.S.; SANTOS, T.L.; FROUFE, L.C.M. Corredores ecológicos como ferramenta para a desfragmentação de florestas tropicais. Pesquisa Florestal Brasileira. v. 30, p. 207–216, 2010. DOI: 10.4336/2010.pfb.30.63.207.

SKABA, D.A.; CARVALHO, M.S.; BARCELLOS, C.; MARTINS, P.C.; TERRON, SL. Geoprocessamento dos dados da saúde: o tratamento dos endereços. Cadernos de Saúde Pública. v. 20, p. 1753–1756, 2004. doi:10.1590/S0102-311X2004000600037.

VASCONCELOS, P.F. da C. Yellow fever in Brazil: thoughts and hypotheses on the emergence in previously free areas. Revista de Saúde Pública. v. 44:, n. 6, p. 1144–1149, dez. 2010. DOI: 10.1590/S0034-89102010005000046.

VOGT, P.; RIITTERS, K.H.; IWANOWSKI, M.; ESTREGUIL, C.; KOZAK, J.; SOILLE P. Mapping landscape corridors. Ecological Indicators. v. 7, p. 481–488, 2007. DOI: 10.1016/j.ecolind.2006.11.001.

WILK-DA-SILVA, R.; PRIST, P.R.; MEDEIROS-SOUSA, A.R.; LAPORTA, G.Z.; MUCCI, L.F.; MARRELLI, M.T. The role of forest fragmentation in yellow fever virus dispersal. Acta Tropica, 245, 106983, 2023. DOI:10.1016/j.actatropica.2023.106983.

ZUNINO, G. E; KOWALEWSKI, MM; OKLANDER, LI; GONZÁLEZ, V. Habitat fragmentation and population size of the black and gold howler monkey (Alouatta caraya) in a semideciduous forest in Northern Argentina. American Journal of Primatology, v. 69, n. 9, p. 966–975, 2007. DOI:10.1002/ajp.20389.